Avaliação comparativa da atividade antitumoral de diferentes β-d-glucanas em modelo experimental de melanoma: uma abordagem imunológica

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Universidade Federal de Minas Gerais

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Dissertação de mestrado

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Jorge Lucas Nascimento Souza
Bruno Machado Bertassoli
Remo de Castro Russo
Sara Santos Bernardes

Resumo

O melanoma é um tipo de câncer de pele agressivo e seu tratamento enfrenta diversos limitantes, como a resistência terapêutica. As (1→3)(1→6)-β-D-glucanas, principalmente as de origem fúngica, estimulam a resposta imunológica através de interação com receptores de reconhecimento padrão, sendo consideradas adjuvantes promissores no tratamento do câncer. O objetivo desta pesquisa foi avaliar se a (1→3)(1→6)-β-D-glucana extraída da parede celular de S. cerevisae (Wellmune, WM) e a produzida pelo fungo ascomiceto B. rhodina (Botriosferana, BOT) apresentavam ação antitumoral no melanoma murino B16-F10. Para isso, camundongos C57BL/6 fêmeas foram inoculados com 2x105 células de melanoma B16-F10 no tecido subcutâneo e tratados a partir do 5 ∘ dia pós implantação tumoral, seguido de tratamentos a cada 3 dias até a eutanásia no 17∘ dia. Os tratamentos foram realizados por via oral ou intraperitoneal (IP) com salina (grupo controle), 30 mg/kg de BOT (BOT oral ou IP), ou 30 mg/kg de WM (WM oral ou IP). O grupo BOT oral apresentou diminuição do volume tumoral a partir do 14∘ dia comparado ao grupo controle, enquanto nos grupos WM oral e WM IP esse efeito foi observado apenas no 17∘ dia. O tratamento com a BOT IP não alterou o volume tumoral quando comparado ao controle. Apenas no grupo BOT oral foi observada diminuição do peso tumoral no 17∘ dia comparado ao grupo controle (p=0,005), embora todos os protocolos de tratamento tenham diminuído o índice mitótico de maneira estatisticamente significativa. Não foram observadas alterações na avaliação semiquantitativa da área de necrose tumoral. Em relação aos níveis de citocinas produzidas no microambiente tumoral (TME), observamos que IFN-𝜸 aumentou três vezes no grupo BOT oral em relação ao grupo controle. A expressão de mRNA de Ifnb1 aumentou no grupo WM oral comparado ao grupo controle. Para determinar a influência de TLR2, TLR4 e IFN-γ, aplicamos o mesmo modelo experimental em camundongos knockouts para a produção dessas moléculas. Foi observado que a diminuição do peso tumoral ao final do tempo experimental é dependente do receptor TLR4 para o tratamento com a BOT oral. Ainda, a ausência do receptor TLR4 provocou o aumento do peso tumoral no grupo WM oral comparado ao grupo controle. O efeito antiproliferativo da BOT e da WM administradas por via oral se mostrou dependente da citocina IFN-γ. Os resultados deste estudo mostraram que o efeito antitumoral da BOT é dependente da via de administração oral e do receptor TLR4. Além disso, a ausência desse receptor foi capaz de estimular o crescimento do melanoma B16-F10 subcutâneo no grupo WM oral. A ação antiproliferativa da BOT e da WM se mostrou dependente de IFN-γ. Esses achados reforçam o potencial das β-glucanas como adjuvantes imunomoduladores no tratamento do melanoma e destacam a importância de TLR4 e IFN-γ na mediação de sua atividade biológica.

Abstract

Melanoma is an aggressive type of skin cancer, and its treatment faces several limitations, such as therapeutic resistance. (1→3)(1→6)-β-D-glucans, especially those of fungal origin, stimulate the immune response through interaction with pattern recognition receptors and are considered promising adjuvants in cancer treatment. The objective of this study was to evaluate whether the (1→3)(1→6)-β-D-glucan extracted from the cell wall of S. cerevisiae (Wellmune, WM) and that produced by the ascomycete fungus B. rhodina (Botryospheran, BOT) exhibited antitumor activity against murine B16-F10 melanoma. To this end, female C57BL/6 mice were subcutaneously inoculated with 2×10⁵ B16-F10 melanoma cells and treated starting on the 5th day post-tumor implantation, followed by treatments every 3 days until euthanasia on day 17. Treatments were administered either orally or intraperitoneally (IP) with saline (control group), 30 mg/kg of BOT (oral or IP), or 30 mg/kg of WM (oral or IP). The BOT oral group showed a reduction in tumor volume starting from day 14 compared to the control group, while in the WM oral and WM IP groups this effect was only observed on day 17. BOT administered intraperitoneally did not affect tumor volume compared to the control. A reduction in tumor weight on day 17 was observed only in the BOT oral group compared to the control (p = 0.005), although all treatment protocols significantly reduced the mitotic index. No changes were observed in the semiquantitative evaluation of the tumor necrosis area. Regarding cytokine levels in the tumor microenvironment (TME), IFN-γ increased threefold in the BOT oral group compared to the control group. mRNA expression of Ifnb1 increased in the WM oral group compared to the control. To determine the influence of TLR2, TLR4, and IFN-γ, the same experimental model was applied in knockout mice for these molecules. Tumor weight reduction by the end of the experimental period was found to be dependent on the TLR4 receptor in the BOT oral treatment group. Moreover, the absence of TLR4 led to increased tumor weight in the WM oral group compared to the control. The antiproliferative effect of orally administered BOT and WM was shown to be dependent on the cytokine IFN-γ. The results of this study demonstrated that the antitumor effect of BOT depends on oral administration and the TLR4 receptor. Furthermore, the absence of this receptor was capable of promoting the growth of subcutaneous B16-F10 melanoma in the WM oral group. The antiproliferative action of BOT and WM was shown to be dependent on IFN-γ. These findings reinforce the potential of β-glucans as immunomodulatory adjuvants in melanoma treatment and highlight the importance of TLR4 and IFN-γ in mediating their biological activity.

Assunto

Patologia, Melanoma, Glucanos, Imunoterapia, Saccharomyces cerevisiae, Receptores Toll-Like, Interferon gama

Palavras-chave

Melanoma, (1→3)(1→6)-β-D-glucanas, Imunoterapia, Saccharomyces cerevisiae, Botryosphaeria rhodina, Receptores Toll-like, IFN-y

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