Regime pluvial como regulador de algas carófitas no solo: Novas evidências sobre a origem dos solos e plantas terrestres"

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Universidade Federal de Minas Gerais

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Tese de doutorado

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Luiz Eduardo Vieira Del Bem
Aristóteles Góes Neto
Heron Oliveira Hilário
Jascieli Carla Bortolini
Victor Satler Pylro
Luis Gustavo Carvalho Pacheco

Resumo

As crostas fotossintéticas de solo (CFS) representam análogos modernos importantes para compreender os processos evolutivos e ecológicos envolvidos na terrestrialização das algas carófitas, grupo irmão das plantas terrestres. A transição destas algas para o ambiente terrestre representa um evento evolutivo crucial, cujas bases moleculares estão bem estabelecidas através de estudos filogenômicos e funcionais. No entanto, o papel das interações ecológicas e das dinâmicas temporais de estresse neste processo permanece pouco compreendido. O objetivo do estudo foi analisar como diferentes condições sazonais de pluviosidade afetam a composição e a dinâmica dessas comunidades microbianas, que incluem cianobactérias e algas eucarióticas. A metodologia envolveu a coleta de amostras de CFS em períodos de alta e baixa precipitação, seguida de análises metataxonômicas dos marcadores 16S rRNA, 18S rRNA e ITS por sequenciamento para identificar a composição microbiana e avaliar as interações ecológicas. Os resultados mostraram que, durante a temporada seca, as CFS apresentaram uma dominância de interações microbianas complexas, centradas em consórcios liquênicos, evidenciando estratégias de sobrevivência baseadas em relações simbióticas, essenciais para a resistência à dessecação e à escassez de nutrientes. Na temporada úmida, algas verdes eucarióticas, particularmente da classe Zygnematophyceae, predominaram, formando populações mais autônomas, possivelmente devido a adaptações moleculares, como genes de resistência a estresses que podem ter sido adquiridos por transferência horizontal de bactérias do solo. Apesar de sua regulação pela sazonalidade, estas algas demonstraram capacidade efetiva de colonizar ambientes terrestres distantes de corpos d'água através de uma estratégia de ocupação oportunista mediado pela precipitação e pelo vento, combinando explosões populacionais em condições favoráveis com a formação de estruturas resistentes em períodos desfavoráveis. Essa dicotomia entre estratégias - autonomia em condições favoráveis versus interdependência em condições adversas - reflete diferentes respostas às dinâmicas temporais de estresse ambiental. A variância sazonal representa estratégias de alternância entre estados ativo e quiescente, enquanto o gradiente crescente de aridez enfrentado durante a terrestrialização representou uma pressão seletiva direcional que favoreceu adaptações permanentes. Esta perspectiva sugere que a transição para a vida em terra não envolveu apenas o desenvolvimento de características moleculares e interações simbióticas, mas foi fundamentalmente moldada pela natureza temporal das pressões seletivas envolvidas. A persistente vulnerabilidade à escassez hídrica mesmo em linhagens derivadas de algas carófitas sugere que esta limitação pode ter sido uma pressão seletiva crucial para o desenvolvimento de estruturas mais complexas nas primeiras embriófitas, representando uma transição fundamental de estratégia: da sobrevivência ao estresse para a capacidade de viver através dele.

Abstract

Photosynthetic Soil Crusts (PSCs) represent important modern analogs for understanding the evolutionary and ecological processes involved in the terrestrialization of charophyte algae, the sister group of land plants. The transition of these algae to the terrestrial environment represents a crucial evolutionary event, whose molecular bases are well established through phylogenomic and functional studies. However, the role of ecological interactions and temporal patterns of stress in this process remains poorly understood. The aim of this study was to analyze how different seasonal rainfall conditions affect the composition and dynamics of these microbial communities, which include cyanobacteria and eukaryotic algae. The methodology involved collecting PSC samples from a preserved forest area in southeastern Brazil (19°52'37.2"S, 43°58'12.0"W), characterized by a tropical highland climate during periods of high and low precipitation, followed by metabarcoding analyses of 16S rRNA, 18S rRNA, and ITS markers to identify microbial composition and assess ecological interactions. Results showed that during the dry season, PSCs exhibited a dominance of complex microbial interactions centered on lichenized consortia, suggesting survival strategies based on symbiotic relationships essential for resistance to desiccation and nutrient scarcity. During the wet season, eukaryotic green algae, particularly from the Zygnematophyceae class, predominated, forming more autonomous populations, possibly due to molecular adaptations such as stress resistance genes that may have been acquired through horizontal gene transfer from soil bacteria. Despite their regulation by seasonality, these algae demonstrated effective capability to colonize terrestrial environments far from permanent water bodies through an opportunistic occupation pattern possibly mediated by precipitation and wind, combining population explosions under favorable conditions with the formation of resistant structures during unfavorable periods. This dichotomy between strategies - autonomy under favorable conditions versus interdependence under adverse conditions - reflects different responses to temporal patterns of environmental stress. Seasonality represents a cyclical pattern that favors alternating strategies between active and quiescent states, while the increasing aridity gradient faced during terrestrialization represented a directional selective pressure that favored permanent adaptations. This perspective suggests that the transition to land life involved not only the development of molecular characteristics and symbiotic interactions but was fundamentally shaped by the temporal nature of the selective pressures involved. The persistent vulnerability to water scarcity even in derived lineages of charophytes suggests that this limitation may have been a crucial selective pressure for the development of more complex structures in early embryophytes, representing a fundamental transition in strategy: from surviving stress to living through it.

Assunto

Bioinformática, Crosta do solo, Estreptófitas, Evolução Molecular, Código de Barras de DNA Taxonômico

Palavras-chave

crostas fotossintéticas de solo, evolução das plantas primitivas, algas carófitas, metabarcoding, terrestrialização de estreptófitas.

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