Vírus gigantes de DNA: sobre a genômica, proteômica da partícula e evolução de cedratvírus

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Universidade Federal de Minas Gerais

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Tese de doutorado

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Rodrigo Araújo Lima Rodrigues
Juliana Reis Cortines
Savio Torres de Farias
Gabriel Magno de Freitas Almeida

Resumo

A descoberta dos vírus gigantes (VGs) em 2003 chamou muita atenção da comunidade científica principalmente devido ao grande tamanho de suas partículas e complexidade de seus genomas. Os genomas gigantescos dos VGs são uma das características mais intrigantes da virosfera. A transferência lateral de genes e até mesmo a criação de genes de novo têm sido propostas para explicar o gigantismo genômico dos VGs. No entanto, esses mecanismos parecem estar restritos a famílias específicas de VGs. Um fenômeno mais universal ainda não foi identificado. Aqui descrevemos a descoberta do cedratvirus pambiensis, um VG de ameba isolado no Brasil. Apesar de cdv. pambiensis ser muito semelhante a outros cedratvírus, o sequenciamento genômico revelou ser o maior genoma de cedratvírus já descrito, com 623.564 pares de bases e 842 proteínas preditas (entre elas, 76 ORFans). As razões desse maior genoma foram investigadas e revelaram um número sem precedentes de genes parálogos. Quase 73% do genoma de cdv. pambiensis é composto por genes com duas ou mais cópias. Grandes famílias/clusters de genes parálogos foram identificados, codificando diversas funções de proteínas preditas, e estão amplamente distribuídos no genoma. A investigação aprofundada sobre os mecanismos e origens da duplicação de genes revela que tanto a cópia em tandem proximal quanto a duplicação de segmento cromossômico contribuem para a expansão genômica de cdv. pambiensis. Finalmente, uma análise abrangente dos genomas de todos os grupos do domínio Varidnaviria conhecidos sugere que a duplicação de genes está relacionada ao gigantismo genômico em vários nucleocitovírus. A expansão de genomas virais por duplicações sucessivas seguidas por evolução independente de cada cópia do gene pode estar relacionada ao surgimento de novas funções gênicas e melhor adaptação viral a uma variedade de nichos. Na presente tese avançamos na caracterização do proteoma da partícula do cedratvírus. Nossas análises revelaram a presença de 283 proteínas virais, o correspondente a 33,6% das proteínas preditas no genoma, além de 172 proteínas associadas ao seu hospedeiro, Acanthamoeba castellanii. Análises comparativas entre os proteomas do cdv. pambiensis e do pithovirus sibericum, um vírus relacionado filogeneticamente, revelaram que 38,5% das proteínas identificadas são exclusivas para o cdv. pambiensis. Entretanto, 91 proteínas são compartilhadas por ambos os vírus, incluindo proteínas chaves envolvidas em diversos processos celulares, como replicação, transcrição e metabolismo. Todos esses achados têm nos ajudado a compreender diferentes aspectos biológicos sobre os VGs, além de elucidar aspectos filogenéticos e evolutivos sobre este fascinante grupo de vírus.

Abstract

The discovery of giant viruses (GVs) in 2003 attracted much attention from the scientific community mainly due to the large size of their particles and the complexity of their genomes. The gigantic genomes of GVs are one of the most intriguing features of the virosphere. Lateral gene transfer and even de novo gene creation have been proposed to explain the genomic gigantism of GVs. However, these mechanisms seem to be restricted to specific GV families. A more universal phenomenon has not yet been identified. Here we describe the discovery of cedratvirus pambiensis, an amoeba GV isolated in Brazil. Although cdv. pambiensis is very similar to other cedratviruses, genome sequencing revealed it to be the largest cedratvirus genome ever described, with 623,564 base pairs and 842 predicted proteins (among them, 76 ORFans). The reasons for this larger genome were investigated and revealed an unprecedented number of paralogous genes. Almost 73% of the cdv. pambiensis is composed of genes with two or more copies. Large families/clusters of paralogous genes have been identified, encoding several predicted protein functions, and are widely distributed in the genome. In-depth investigation into the mechanisms and origins of gene duplication reveals that both proximal tandem copying and chromosome segment duplication contribute to the genomic expansion of cdv. pambiensis. Finally, a comprehensive analysis of the genomes of all known Varidnaviria groups suggests that gene duplication is related to genomic gigantism in several nucleocytoviruses. The expansion of viral genomes by successive duplications followed by independent evolution of each gene copy may be related to the emergence of new gene functions and improved viral adaptation to a variety of niches. In this thesis, we advanced in the characterization of the cedratvirus particle proteome. Our analyses revealed the presence of 283 viral proteins, corresponding to 33.6% of the predicted proteins in the genome, in addition to 172 proteins associated with its host, Acanthamoeba castellanii. Comparative analyses between the proteomes of cdv. pambiensis and pithovirus sibericum, a phylogenetically related virus, revealed that 38.5% of the identified proteins are exclusive to cdv. pambiensis. However, 91 proteins are shared by both viruses, including key proteins involved in several cellular processes, such as replication, transcription and metabolism. All these findings have helped us to understand different biological aspects of VGs, in addition to elucidating phylogenetic and evolutionary aspects of this fascinating group of viruses.

Assunto

Microbiologia, Vírus Gigantes, Genoma, Proteômica

Palavras-chave

Vírus gigantes, Cedratvírus, Gigantismo genômico, Paralogia, Proteômica

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