Comunidade de fungos presentes em sedimentos de lagos da Antártica: taxonomia, diversidade, ecologia e bioprospecção de enzimas, biossurfactantes, lipídios e metabólitos herbicidas
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Universidade Federal de Minas Gerais
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Tese de doutorado
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Fungal communities present in Antarctic lake sediments: taxonomy, diversity, ecology, and bioprospecting of enzymes, biosurfactants, lipids, and herbicidal metabolites.
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Resumo
Este trabalho avaliou a diversidade e o potencial biotecnológico de comunidades de
fungos presentes em sedimentos de lagos da Antártica por meio de abordagens dependente e
independente de cultivo. Foram investigados os sedimentos dos lagos Florencia e Katerina,
localizados na Ilha James Ross, e os lagos Jean e Antonia, situados na Ilha Deception. Nos
estudos independentes de cultivo foram também incluídos os lagos Skua e Soto, ampliando a
análise da diversidade microbiana na região. As abordagens utilizadas permitiram caracterizar
a composição taxonômica, estrutura ecológica e potencial funcional das comunidades
fúngicas nesses ambientes polares. Nos lagos Florencia e Katerina foram identificados 24
táxons cultiváveis, 16 provenientes de Florencia e oito de Katerina. Já nos lagos Jean e
Antonia foram obtidos 139 isolados fúngicos, dos quais 84 foram oriundos do lago Jean e 55
do Antonia. Os fungos cultiváveis detectados foram majoritariamente membros do filo
Ascomycota, seguido por Basidiomycota e Mortierellomycota. O gênero Pseudogymnoascus
foi predominante em ambos os lagos, com destaque para Pseudogymnoascus sp. 1 (detectado
no sedimento do Lago Jean) e Pseudogymnoascus sp. 3 (Lago Antonia). Nos sedimentos do
Lago Florencia foram detectados táxons com menos relatos para Antártica, como
Leucosporidium muscorum, Mortierella antarctica e Glaciozyma martinii, evidenciando um
ambiente propício à ocorrência de leveduras psicrofílicas e espécies endêmicas. A
comunidade obtida no sedimento do Lago Florencia foi mais diversa e rica, além de
apresentar maior dominância, em comparação à do Lago Katerina. Já a comunidade presente
no sedimento do Lago Jean apresentou maior riqueza, enquanto a comunidade presente no
sedimento do Lago Antonia apresentou maior diversidade e dominância. No total, os isolados
dos sedimentos dos lagos localizados na Ilha James Ross foram triados para produção de 11
enzimas de interesse industrial, das quais a enzima inulinase foi a mais detectada, seguida de
protease, invertase, gelatinase e pectinase. Oito isolados dos gêneros Pseudogymnoascus e
Thelebolus produziram biossurfactantes e 50 apresentaram corpos lipídicos intracelulares em
suas hifas. Apenas o isolado Penicillium palitans UFMGCB 18874 foi capaz de apresentar
atividade herbicida, onde seu extrato inibiu totalmente a germinação da planta alvo Allium
schoenoprasum. Por meio de técnicas químicas, do extrato de P. palitans UFMGCB 18874 o
metabólito (−)-palitantina foi identificado como ativo. Na abordagem independente de cultivo
a partir da caracterização do DNA ambiental, por meio da técnica de metabarcoding, foram
detectadas 218 sequências de amplicons variantes (ASVs), as quais se mostraram serem
representantes dos filos Ascomycota, Basidiomycota, Mortierellomycota, Chytridiomycota, Mucoromycota, bem como os filos crípticos/raros Aphelidiomycota, Basidiobolomycota,
Blastocladiomycota, Monoblepharomycota, Rozellomycota, Zoopagomycota e membros do
reino Straminopila (Oomycota, Bacillariophyta). As ASVs mais abundantes incluíram táxons
não identificados (Fungal sp. 1), Talaromyces rubicundus e Dactylonectria anthuriicola, com
registros inéditos para Antártica. Os sedimentos do Lago Florencia apresentaram os maiores
índices de diversidade e riqueza, atribuídos à sua conectividade hidrológica, aporte de
sedimentos e rica vegetação circundante. Já os sedimentos do Lago Antonia, por sua vez,
exibiram a maior diversidade independente de cultivo entre os lagos da Ilha Deception, com
233.580 leituras, 106 táxons identificados. Em contraste, os sedimentos do Lago Jean
apresentaram 76.496 leituras, 27 táxons, Fisher’s α = 2,6 e Margalef = 2,31, refletindo menor
complexidade ecológica. Os sedimentos do Lago Soto apresentaram os menores índices de
diversidade, compatíveis com um ecossistema em estágio inicial de formação, enquanto os do
Lago Skua apresentram diversidade intermediária, influenciada pela vegetação e presença de
aves. As comunidades independentes de cultivo foram compostas principalmente por fungos
sapróbios, seguidos por simbiontes e patógenos, sugerindo que podem desempenhar funções
ecológicas importantes na decomposição de matéria orgânica em ambientes frios. Foram
ainda detectados diversos táxons sem registros prévios para Antártica, como Sugiyamaella
bullrunensis, Starmerella floris, Pseudosydowia indooroopillyensis, Chrysosporium
vallenarense e Metschnikowia hawaiiana, o que sugere a presença de uma diversidade
críptica ou nichos ainda inexplorados. As diferenças geológicas observadas entre os lagos
refletem variações ambientais locais, como profundidade, composição mineral, condutividade
elétrica, pH, temperatura da água, aporte de matéria orgânica e tipo de rocha de cada bacia.
Essa heterogeneidade pode influenciar a estrutura e a funções ecológicas das comunidades
fúngicas residentes. A integração entre métodos dependentes e independentes de cultivo se
mostroram primissoras para revelar a diversidade total presentes nos sedimentos lacustres da
Antártica e o potencial funcional das comunidades, pois combina a caracterização ecológica
com a prospecção biotecnológica de fungos adaptados a condições extremas. Este estudo
reforça a importância dos sedimentos lacustres antárticos como hotspots de diversidade
microbiana e como fontes promissoras de micro-organismos extremófilos com potenciais
aplicações biotecnológicas, ao mesmo tempo em que contribui para o entendimento dos
efeitos de variações ambientais e mudanças climáticas na estrutura das comunidades fúngicas
polares.
Abstract
This study assessed the diversity and biotechnological potential of fungal communities
present in sediments of Antarctic lakes through culture-dependent and culture-independent
approaches. Sediments from Florencia and Katerina lakes, located on James Ross Island, and
Jean and Antonia lakes, located on Deception Island, were investigated. In the culture
independent studies, Skua and Soto lakes were also included, broadening the analysis of
microbial diversity in the region. The approaches used allowed the characterization of the
taxonomic composition, ecological structure, and functional potential of fungal communities
in these polar environments. In Florencia and Katerina lakes, 24 cultivable taxa were
identified, 16 from Florencia and eight from Katerina. In Jean and Antonia lakes, 139 fungal
isolates were obtained, of which 84 came from Jean Lake and 55 from Antonia. The
cultivable fungi detected were mostly members of the phylum Ascomycota, followed by
Basidiomycota and Mortierellomycota. The genus Pseudogymnoascus was predominant in
both lakes, with emphasis on Pseudogymnoascus sp. 1 (detected in Jean Lake sediments) and
Pseudogymnoascus sp. 3 (Antonia Lake). In Florencia Lake sediments, taxa with few records
for Antarctica were detected, such as Leucosporidium muscorum, Mortierella antarctica, and
Glaciozyma martinii, evidencing an environment favorable to psychrophilic yeasts and
endemic species. The community obtained from Florencia Lake sediment was more diverse
and richer, in addition to presenting greater dominance, compared to Katerina Lake. In
contrast, the Jean Lake sediment community showed higher richness, while the Antonia Lake
sediment community exhibited greater diversity and dominance. In total, isolates from
sediments of lakes located on James Ross Island were screened for the production of 11
enzymes of industrial interest, among which inulinase was the most frequently detected,
followed by protease, invertase, gelatinase, and pectinase. Eight isolates from the genera
Pseudogymnoascus and Thelebolus produced biosurfactants, and 50 exhibited intracellular
lipid bodies in their hyphae. Only the isolate Penicillium palitans UFMGCB 18874 displayed
herbicidal activity, with its extract completely inhibiting germination of the target plant
Allium schoenoprasum. Through chemical techniques, the metabolite (−)-palitantin was
identified as the active compound in the extract of P. palitans UFMGCB 18874. In the
culture-independent approach, based on environmental DNA characterization through
metabarcoding, 218 amplicon sequence variants (ASVs) were detected, representing the phyla
Ascomycota, Basidiomycota, Mortierellomycota, Chytridiomycota, and Mucoromycota, as
well as cryptic/rare phyla such as Aphelidiomycota, Basidiobolomycota, Blastocladiomycota,
Monoblepharomycota, Rozellomycota, Zoopagomycota, and members of the kingdom
Straminopila (Oomycota, Bacillariophyta). The most abundant ASVs included unidentified
taxa (Fungal sp. 1), Talaromyces rubicundus, and Dactylonectria anthuriicola, representing
first records for Antarctica. Florencia Lake sediments presented the highest diversity and
richness indices, attributed to its hydrological connectivity, sediment input, and rich
surrounding vegetation. Antonia Lake sediments, in turn, exhibited the greatest culture
independent diversity among Deception Island lakes, with 233,580 reads and 106 identified
taxa. In contrast, Jean Lake sediments yielded 76,496 reads, 27 taxa, Fisher’s α = 2.6, and
Margalef = 2.31, reflecting lower ecological complexity. Soto Lake sediments showed the
lowest diversity indices, consistent with an ecosystem at an early formation stage, while Skua
Lake sediments showed intermediate diversity, influenced by vegetation and bird presence.
The culture-independent communities were composed mainly of saprobic fungi, followed by
symbionts and pathogens, suggesting that they may play important ecological roles in organic
matter decomposition in cold environments. Several taxa with no previous records for
Antarctica were also detected, such as Sugiyamaella bullrunensis, Starmerella floris,
Pseudosydowia indooroopillyensis, Chrysosporium vallenarense, and Metschnikowia
hawaiiana, suggesting the presence of cryptic diversity or unexplored niches. Geological
differences observed among the lakes reflect local environmental variations, such as depth,
mineral composition, electrical conductivity, pH, water temperature, organic matter input, and
basin lithology. This heterogeneity may influence the structure and ecological functions of the
resident fungal communities. The integration of culture-dependent and culture-independent
methods proved promising to reveal the total diversity present in Antarctic lake sediments and
the functional potential of fungal communities, as it combines ecological characterization
with biotechnological prospecting of fungi adapted to extreme conditions. This study
reinforces the importance of Antarctic lake sediments as hotspots of microbial diversity and as
promising sources of extremophilic microorganisms with biotechnological applications, while
also contributing to the understanding of the effects of environmental variations and climate
change on the structure of polar fungal communities.
Assunto
Palavras-chave
Antártica, Lagos, Fungos, Metagenômica, Metabólitos