Cercárias das superfamílias Diplostomoidea, Echinostomatoidea e Plagiorchioidea em moluscos do Brasil: novos registros baseados na abordagem taxonômica integrativa
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Universidade Federal de Minas Gerais
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Tipo
Tese de doutorado
Título alternativo
Primeiro orientador
Membros da banca
Francisco Carlos Ferreira Júnior
Daniel Moreira de Avelar
Daniella Castanheira Bartholomeu
Érika Martins Braga
Lângia Montressor
Fernando Furtado
Daniel Moreira de Avelar
Daniella Castanheira Bartholomeu
Érika Martins Braga
Lângia Montressor
Fernando Furtado
Resumo
Os trematódeos pertencentes às superfamílias Echinostomatoidea, Plagiorchioidea e Diplostomoidea, são, quando adultos, parasitos de tetrápodes. Estes helmintos possuem ciclos biológicos complexos, envolvendo moluscos gastrópodes como primeiros hospedeiros intermediários e diferentes espécies de invertebrados e vertebrados como segundos hospedeiros. Mais de 250 espécies de trematódeos destes três grandes grupos já foram registradas no Brasil infectando vertebrados, vários deles com importância médico-veterinária. Contudo, a maior parte dessas espécies não possui ciclo biológico e moluscos transmissores conhecidos. No presente estudo, larvas dos tipos, equinóstoma, xifidiocercária e estrigeocercária obtidas de moluscos coletados em coleções aquáticas do Brasil, foram submetidas a estudo morfológico e molecular. As amostras correspondem, em parte, a larvas previamente coletadas de localidades dos estados de Minas Gerais, Maranhão e Rio de Janeiro entre 2013 e 2019 (35 amostras). Além disso, foram também avaliadas larvas obtidas durante coletas malacológicas realizadas em localidades de Minas Gerais, entre 2018 e 2019. Neste caso, 1616 exemplares de moluscos gastrópodes de 11 espécies foram examinados e 95 apresentavam-se infectados por larvas das superfamílias de interesse (11 amostras). As larvas obtidas foram submetidas a estudo morfológico e morfométrico em microscópio óptico e comparadas com larvas semelhantes reportadas no Brasil e em outras localidades do mundo. O estudo molecular resultou em 67 sequências nucleotídicas de genes nucleares (28S e ITS1-5.8S-ITS2) e mitocondriais (Cox-1 e Nad-1). Estas foram comparadas com sequências disponíveis no GenBank e utilizadas em análises filogenéticas (Máxima Verossimilhança e Inferência Bayesiana). A maior parte das amostras avaliadas correspondem a larvas da superfamília Echinostomatoidea, sendo 12 espécies de 2 famílias identificadas. A família Echinostomatidae, foi representada por 11 espécies incluindo Drepanocephalus spathans, Neopetasiger sp., Echinostomatidae sp. 1, Echinostomatidae sp. 3, Echinostomatidae sp. 4, Echinostomatidae sp. 5, Rhopalias sp. 1, Rhopalias sp. 2, Rhopalias sp. 3 e Ribeiroia sp. encontradas em moluscos planorbídeos (Biomphalaria spp., Drepanotrema lucidum e Gundlachia ticaga), além de Echinostomatidae sp. 2encontrada em Pomacea sp. Uma espécie identificada em nível de família, Echinochasmidae gen. sp., foi verificada em Pomacea spp. Entre os principais achados destaca-se a demonstração de que Echinostomatidae sp. 1, larva comum em Biomphalaria spp. e previamente associada a Paryphostomum segregatum, parasito de aves não se agrupou com nenhum dos gêneros da superfamília com dados disponíveis, nem tão pouco com P. radiatum, espécie-tipo do gênero. Adicionalmente, larvas do tipo magnacauda com colar cefálico com 19 espinhos foram associadas ao gênero Neopetasiger, que inclui espécies encontradas em aves. Além disso o ciclo biológico de espécies do gênero Rhopalias, parasitos de marsupiais, foi demonstrado pela primeira vez a partir do estudo de Cercaria macrogranulosa. Na superfamília Plagiorchioidea, 5 amostras de xifidiocercárias foram estudadas, incluindo larvas amplamente reportadas em Biomphalaria spp. no Brasil, Cercaria minense, Cercaria lutzi, e Cercaria santense, as quais foram identificadas como Magnivitellinum sp. (parasito de peixes), Haematoloechidae gen. sp. (parasito de anfíbios), Plagiorchioidea gen. sp., respectivamente. Além dessas, registra-se pela primeira vez a ocorrência de cercárias do parasito de serpentes Renifer sp. em Stenophysa marmorata na América do Sul. Larvas de um provável parasito pulmonar de anfíbios, Haematoloechus sp. foram encontradas em Pseudosuccinea columella. Na superfamília Diplostomoidea, adicionou-se informações inéditas para 3 espécies encontradas no país. Uma destas, emergida de Biomphalaria straminea, foi identificada como Apharyngostrigea pipientis. Esta é uma espécie que parasita ardeídeos e os resultados obtidos contribuíram para caracterizar a sua distribuição inter-continental. Finalmente, duas espécies da família Diplostomidae, são também relatadas. Uma delas, associada à “doença dos pontos pretos” em peixes, foi identificada como Crassiphiala sp. utiliza B. straminea e peixes ornamentais, Etroplus maculata, como hospedeiros intermediários. Uma outra larva, foi identificada como Diplostomidae gen. sp., não apresentando similaridade morfológica nem molecular com nenhuma das larvas e sequências disponíveis para comparação. Os resultados aqui apresentados revelaram uma variedade de novas interações biológicas entre moluscos e larvas de trematódeos no Brasil. Por outro lado, a geração de sequências referências (baseadas em adultos) para a fauna de trematódeos neotropicais se demonstra como primordial para o avanço na identificação de cercárias encontradas em moluscos.
Abstract
Trematodes belonging to the superfamilies Echinostomatoidea, Plagiorchioidea and
Diplostomoidea are, as adults, parasites of tetrapods. These helminths have complex
biological cycles, involving gastropod mollusks and different invertebrates as first
intermediate hosts and vertebrate species as secondary hosts. More than 250 trematodes
species of these three large groups have been recorded infecting brazilian vertebrates,
several of them with medical-veterinarian importance. However, in most of these species,
the biological cycle and the mollusk transmitters are unknown. In the present study, larvae
of echinocercariae, xyphidiocercariae and strigeocercariae types, obtained from mollusks
collected in water bodies in Brazil, were subjected to morphological and molecular
studies. The samples correspond, in part, to previously collected larvae in localities from
the states of Minas Gerais, Maranhão and Rio de Janeiro between 2013 and 2019 (35
samples). In addition, obtained larvae during malacological collections carried out in
localities of Minas Gerais between 2018 and 2019 were also evaluated. In this case, 1706
gastropod mollusk specimens of 11 species were examined and 95 were infected by larvae
of the superfamilies of interest (11 samples). The obtained larvae were subjected to
morphological and morphometric studies under optic microscope and compared with
similar larvae reported in Brazil and other parts of the world. Molecular study resulted
in 67 nucleotide sequences of nuclear (28S and ITS1-5.8S-ITS2) and mitochondrial (Cox-
1 and Nad-1) genes. These were compared with sequences available in GenBank and used
in phylogenetic analyses (Maximum Likelihood and Bayesian Inference). Most of
evaluated samples correspond to larvae of the superfamily Echinostomatoidea,
identifying 12 species from 2 families. The Echinostomatidae family was represented by
11 species including Drepanocephalus spathans, Neopetasiger sp., Echinostomatidae sp.
1, Echinostomatidae sp. 3, Echinostomatidae sp. 4, Echinostomatidae sp. 5, Rhopalias sp.
1, Rhopalias sp. 2, Rhopalias sp. 3 and Ribeiroia sp. founded in planorbid mollusks
(Biomphalaria spp., Drepanotrema lucidum and Gundlachia ticaga), as well as
Echinostomatidae sp. 2 found in Pomacea sp. One species was identified to family level,
Echinochasmidae gen. sp., was verified in Pomacea spp. Also, magnacauda-like larvae
with cephalic collar with 19 spines were associated with the genus Neopetasiger, which
includes species found in birds. On the other hand, biological cycle of species of the genus
Rhopalias, marsupial parasites, was demonstrated for the first time, based on the study of
Cercaria macrogranulosa. In the superfamily Plagiorchioidea, 5 samples of
13
xyphidiocercariae were studied, including larvae widely reported in Biomphalaria spp. in
Brazil, Cercaria minense, Cercaria lutzi and Cercaria santense, which were identified as
Magnivitellinum sp. (fish parasite), Haematoloechidae gen. sp. (amphibian parasite),
Plagiorchioidea gen. sp., respectively. In addition to these, the presence of cercariae of
the snake parasite Renifer sp. in Stenophysa marmorata is recorded for the first time in
South America. Larvae of a probable amphibian lung parasite, Haematoloechus sp. were
found in Pseudosuccinea columella. In the superfamily Diplostomoidea new information
was added for 3 species found for the country. One of these, derived from Biomphalaria
straminea, was identified as Apharyngostrigea pipientis. This is a species that parasitizes
ardeids and the obtained results contributed to characterize its intercontinental
distribution. Finally, two species of the family Diplostomidae are also reported. One of
them, associated with "black spot disease" in fish, was identified as Crassiphiala sp. using
B. straminea and ornamental fish, Etroplus maculatus, as intermediate hosts. Another
larva was identified as Diplostomidae gen. sp., showing no morphological or molecular
similarity to any of the larvae and sequences available for comparison. The results
presented here revealed a variety of new biological interactions between mollusks and
trematode larvae in Brazil. On the other hand, the generation of reference sequences
(based on adults) for the Neotropical trematode fauna is essential to advance in cercariae
identification found in mollusks.
Assunto
Parasitologia, Cercárias, Moluscos, Taxonomia, Biomarcadores
Palavras-chave
Cercárias, Diplostomoidea, Echinostomatoidea, Plagiorchioidea, Moluscos, Sequências, Taxonomia integrativa, Marcadores moleculares