Taxonomia integrativa de trematódeos encontrados em moluscos límnicos e quelônios do Estado do Piauí, Brasil
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Universidade Federal de Minas Gerais
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Tipo
Tese de doutorado
Título alternativo
Primeiro orientador
Membros da banca
Edson Lourenço da Silva
Carolina Silveira Mascarenhas
Luciano Alves dos Anjos
Silvana Aparecida Carvalho Rogel Thiengo
Carolina Silveira Mascarenhas
Luciano Alves dos Anjos
Silvana Aparecida Carvalho Rogel Thiengo
Resumo
Os trematódeos representam um grupo diverso de platelmintos parasitos, com mais
de 880 espécies reportadas em todas as classes de vertebrados no Brasil. Apesar
dessa diversidade, os ciclos biológicos destes parasitos, que envolvem
obrigatoriamente um molusco como hospedeiro intermediário, não são conhecidos
para a maioria das espécies. Esta lacuna no conhecimento é ainda mais expressiva
quando se considera os trematódeos parasitos de quelônios, os quais são
representados por mais de 60 espécies no país, todas com ciclo biológico
desconhecido. No Semiárido Brasileiro, alguns estudos têm reportado a presença de
larvas de trematódeos associadas a moluscos dulcícolas. No entanto, estudos visando
avançar na identificação destes parasitos são inexistentes. O presente estudo teve
como objetivo principal avaliar a transmissão de trematódeos por moluscos em
coleções hídricas de 4 localidades do Estado do Piauí e realizar tentativas de obtenção
de espécimes adultos de trematódeos de quelônios visando associá-los com os
respectivos estágios larvais. As coletas malacológicas (n= 29) foram realizadas em
quatro municípios (Parnaíba, Pedro II, Picos e Teresina) durante o período de março
de 2022 a fevereiro de 2023. Além disso, 15 espécimes de cágados de barbicha,
Phrynops geoffroanus, foram coletados e avaliados quanto à infecção por
trematódeos. Foram coletados e avaliados 9.862 exemplares de moluscos límnicos
pertencentes às seguintes espécies: Anodontites sp., Biomphalaria glabrata,
Biomphalaria straminea, Drepanotrema cimex, Melanoides tuberculata, Pomacea sp.,
e Stenophysa marmorata. Melanoides tuberculata foi a espécie mais abundante (n=
4.174), seguida por B. straminea (n = 2.977), que foi a espécie mais distribuída entre
os pontos de coleta (93,75%) e a que apresentou maior taxa de infecção por larvas
de trematódeos (45,45%). A espécie com menor distribuição foi B. glabrata, sendo 22
espécimes coletados na Lagoa do Bebedouro, município de Parnaíba, seguida de
Anodontites sp., com 4 exemplares encontrados na Lagoa da Cabrinha, em Teresina.
Do total de moluscos avaliados, 99 (1%) foram encontrados infectados por larvas de
trematódeos, encontradas em todas as localidades avaliadas e em 24 das 29 coletas
realizadas. Um total de 30 morfotipos cercarianos foram encontrados, dos quais 11
foram selecionados para estudos mais detalhados envolvendo a caracterização
morfológica e molecular. Em relação aos quelônios, foram recuperados 37 exemplares
de trematódeos adultos pertencentes à mesma espécie, que estavam presentes no
intestino delgado de um dos animais coletados. Análises morfológicas e
morfométricas das cercárias e dos parasitos adultos obtidos foram feitas em
microscópio óptico. Adicionalmente, sequências genéticas dos marcadores
moleculares 28S, ITS, cox-1 e nad-1 foram obtidos para os parasitos coletados, sendo
utilizadas para identificação e análises filogenéticas. Esta abordagem taxonômica
integrativa revelou a ocorrência de 11 espécies de trematódeos nos hospedeiros
analisados. A maior diversidade de trematódeos foi verificada em Biomphalaria
straminea, hospedeiro intermediário de cinco espécies (Prionosomoides scalaris,
Echinostomatidae gen. sp.1, Echinostomatidae gen. sp. 2, Halipegus sp. e
Atamatamidae sp.), seguido por Stenophysa marmorata, hospedeiro de três espécies
(Echinostomatidae gen. sp. 3, Echinostomatidae gen. sp. 4 e Posthodiplostomum sp.).
Drepanotrema cimex, M. tuberculata e Pomacea sp., foram encontradas infectadas
por uma espécie cada (Echinostoma sp., Atamatam sp. e Baracktrematidae sp.,
respectivamente). Os resultados moleculares obtidos a partir de trematódeos adultos
recuperados dos quelônios e larvas do tipo equinóstoma encontradas em B. straminea
possibilitaram elucidar o ciclo biológico de P. scalaris, espécie que teve sua posição
filogenética avaliada pela primeira vez. Desta forma, o uso da abordagem da
taxonomia integrativa possibilitou caracterizar a ocorrência de uma rica fauna de
trematódeos para o Estado do Piauí. Por outro lado, a geração de sequências
consideradas como referências, obtidas de exemplares adultos, para a fauna de
trematódeos neotropicais se revela como primordial para o avanço na identificação de
cercárias encontradas em moluscos.
Abstract
The trematodes represent a diverse group of parasitic platyhelminths, with more than
800 species reported in all classes of vertebrates in Brazil. Despite this diversity, the
life cycles of these parasites, which necessarily involve a molluscs as an intermediate
host, are not known for most species. This gap in knowledge is even more significant
when considering trematode parasites of chelonians, which are represented by more
than 60 species in the country, all of which have an unknown life cycle. In the Brazilian
semiarid region, some studies have reported the presence of trematode larvae
associated with freshwater molluscs. However, studies aimed at advancing the
identification of these parasites are non-existent. The main objective of this study was
to evaluate the transmission of trematodes by mollusks in water bodies in four locations
in the state of Piauí and to try to obtain adult trematode specimens from chelonians in
order to associate them with their larval stages. The malacological collections (n= 29)
were carried out in four municipalities (Parnaiba, Pedro II, Picos and Teresina) from
March 2022 to February 2023. In addition, 15 specimens of bearded terrapins,
Phrynops geoffroanus, were collected and assessed for trematode infection. 9,862
specimens of limnic mollusks belonging to the following species were collected and
evaluated: Anodontites sp., Biomphalaria glabrata, Biomphalaria straminea,
Drepanotrema cimex, Melanoides tuberculata, Pomacea sp., and Stenophysa
marmorata. Melanoides tuberculata was the most abundant species (n= 4,174),
followed by B. straminea (n = 2,977), which was the most widely distributed species
among the collection points (93.75%) and the one with the highest rate of infection with
trematode larval (45.45%). The species with the smallest distribution was B. glabrata,
with 22 specimens collected in Bebedouro Lagoon, in the municipality of Parnaíba,
followed by Anodontites sp., with 4 specimens found in Cabrinha Lagoon, in Teresina.
Of the total of molluscs evaluated, 99 (1%) were found to be infected by trematode
larval, found in all the localities evaluated and in 24 of the 29 collections made. A total
of 30 cercarial morphotypes were found, 11 of which samplings were selected for more
detailed studies involving morphological and molecular characterization. In relation to
the chelonians, 37 specimens of adult trematodes belonging to the same species were
recovered, which were found in the small intestine one of animal collected.
Morphological and morphometric analyses of the cercariae and adult parasites
obtained were carried out under an optical microscope. In addition, genetic sequences
of the 28S, ITS, cox-1 and nad-1 molecular markers were obtained for the parasites
collected and used for identification and phylogenetic analysis. This integrative
taxonomic approach revealed the occurrence of 11 species of trematodes in the hosts
analyzed. The greatest diversity of trematodes was found in Biomphalaria straminea,
the intermediate host of five species (Prionosomoides scalaris, Echinostomatidae gen.
sp.1, Echinostomatidae gen. sp. 2, Halipegus sp. and Atamatamidae sp.), followed by
Stenophysa marmorata, host of three species (Echinostomatidae gen. sp. 3,
Echinostomatidae gen. sp. 4 and Posthodiplostomum sp.). Drepanotrema cimex, M.
tuberculata and Pomacea sp. were found to be infected by one species each
(Echinostoma sp., Atamatam sp. and Baracktrematidae sp., respectively). The
molecular results obtained from adult trematodes recovered from chelonians and
echinostoma-like larvae found in B. straminea made it possible to elucidate the life
cycle of P. scalaris, a species whose phylogenetic position was assessed for the first
time. In this way, the use of the integrative taxonomy approach made it possible to
characterize the occurrence of a rich trematode fauna in the state of Piauí. On the
other hand, the generation of sequences considered to be references, obtained from
adult specimens, for the Neotropical trematode fauna is essential for progress in the
identification of cercariae found in molluscs.
Assunto
Parasitologia, Cercácias, Biomarcadores, Moluscos, Quelônios, Ciclos de vida
Palavras-chave
cercárias; ciclo biológico; marcadores moleculares; moluscos; quelônios; semiárido brasileiro; taxonomia integrativa.